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1983年11月2日アメリカカンザス州ローレンス、ウィンチェスター家の皆は今夜も何事もなく朝を迎えるはずだった。その夜、メアリー・ウィンチェスターはふと目を覚まし、生後6か月の生まれて間もない息子サムが寝ている子供部屋へ向かう、そこには、寝ているサムの前に父親であるジョンらしき男の人影が見えた。メアリーは状況を納得し部屋を去る。しかし、去り際別の部屋でテレビの前にいる夫の姿を確認する。じゃあ、さっきサムの前にいたのは…メアリーは急いでサムのもとへ駆けつける……

妻の悲鳴を聞いたジョンは子供部屋へと駆け込んだ。しかしそこに彼女の姿はなく、サムがベッドの上で無邪気な笑みを浮かべているだけだった。彼がサムを抱き上げようとした時、上から黒い液体が落ちてくる。そして、それが血であることに気付き、驚いたジョンは上を見上げる。そこには、腹から血を流し天井に磔にされている妻がいた。さらには突如として炎が噴出し、一気にその場は火の海となってしまう。

サムをもう一人の息子であり彼の兄であるディーンに預けたジョン。そして三人はなんとか燃え盛る家から脱出した。ジョンは妻を失ったことで悲しみに暮れる。そして、メアリーを殺したのが超常的なものだと知った彼らは魔物や妖怪を狩る「ハンター」になる。

22年後、ディーンの前から突如として父ジョンが姿を消したため、彼は悪霊や妖怪を狩る生活に疑問を抱き離れて大学生活を送っていた弟サムを「狩り」に連れ戻しに現れる。